Miles Morales staje przed wieloma wyzwaniami: przeprowadzka do nowego sąsiedztwa, utrata ojca, a przede wszystkim – odkrycie w sobie supermocy. Potęga nowych zdolności  jest  bardzo kusząca, a sam Miles musi zdecydować, jakim Spider-Manem chce być. Nie ma wiele czasu do namysłu, bo Vulture, razem ze Starling, swą  wspólniczką, zaczynają siać  w  mieście chaos. Jedynym rozwiązaniem wydaje się  połączenie sił z Peterem Parkerem i próba zatrzymania skrzydlatego duetu mocą dwóch Spider-Manów - czy jednak Miles odważy się zostać bohaterem?